Principales especies de hormigas y su gestión para mejorar el control de plagas en cítricos

Ca­racterizar la comunidad de hormigas que se da en los cítricos es, por tanto, un aspecto clave para entender el funcionamiento de este ecosistema. En la Península Ibérica, diversas especies de hormigas conviven de forma más o menos estrecha en las parce­las de cítricos, con diferentes especies do­minando cada zona del cultivo.

Para estudiar los nichos ecológicos que ocupan las hormigas, se ha de tener en cuenta que son organismos eusociales que se organizan en colonias. Estas colonias están formadas por diferentes castas, siempre con una reina fundadora y un número más o menos elevado de obreras (Vienne y Errard 1998; Sudd y Franks 2013). Por lo tanto, las hormigas no son independientes como individuos y para referirse a ellas se utiliza comúnmente el término “superorganismo” (Detrain y Deneubourg 2006; Holldobler y Wilson 2009; Dussutour y Simpson 2009).

Para el desarrollo de la colonia, la reina construye un nido, normalmente bajo tierra, que conocemos como hormiguero. La reina de cada colonia vive dentro del nido durante toda su vida, junto a un gran número de obreras. Sin embargo, otra gran cantidad de obreras se encuentra normalmente fuera del nido en lo que se conoce como su área de forreajeo, buscando recursos alimenticios (Carroll y Janzen 1973; Trainello 1989). En las parcelas de cítricos las hormigas disponen de dos ambientes bien diferenciados para forrajear: el suelo y la copa de los árboles. Aunque algunas especies de hormigas pueden forrajear en ambos ambientes, normalmente cada especie está especializada en uno de ellos.

Las especies de hormigas especializadas en forrajear en el suelo suelen construir su nido en las calles o los márgenes de las parcelas de cítricos y, por lo general, no ascienden a la copa de los cítricos, que está dominada por otras especies. Entre las especies de hormigas del suelo, las granívoras están especializadas en la recolección de semillas, y entre ellas destacan por su abundancia en la Península Ibérica las especies del género Messor. Otras es­pecies de hormigas que podemos encontrar forrajeando en el suelo de las parcelas de cítricos son las del género Apha­eno­gaster, cuya dieta se basa principalmente en otros artrópodos (Ba­rro­so 2012). Por lo tanto, tienen un marcado carácter depredador y pueden alimentarse de plagas de los cítricos con alguna fase edáfica, como son las moscas de las frutas o los trips (Pérez-Rodríguez et al. 2021).

Por otro lado, están las especies de hormigas que forrajean en la copa de los cí­tricos. Aunque en cítricos de otros países estas hormigas suelen anidar en la misma copa, como en el caso de las hormigas tejedoras del género Oecophylla (Way 1954), en España las especies de hor­migas especializadas en forrajear en la copa de los cítricos instalan normalmente su nido bajo tierra, en la base del tronco de los árboles. Las especies de hormigas que construyen su nido en la base del árbol suelen tener un carácter dominante y tienen un comportamiento muy agresivo contra otras especies, por lo que raramente se toleran, siendo común encontrar un único nido de alguna de estas especies por árbol (Pekas et al. 2011).

Entre las es­pecies de hormigas dominantes que forrajean en la copa de los árboles de cítricos de la Península Ibérica destacan varias es­pecies mediterráneas como Lasius grandis, L. niger o Pheidole pallidula. Me­nos frecuentemente podemos encontrar otras especies nativas como Tapinoma sp. y Crematogaster scutellaris o a la especie invasora Linepithema humile.

Las especies de hormigas dominantes que forrajean en la copa suelen tener una preferencia especial por los líquidos azucarados como la melaza que excretan algunos hemípteros abundantes en cítricos, a los que atienden para explotar este recurso (Pekas et al. 2011). A cambio de la melaza, las hormigas que atienden las colonias de los productores de melaza ofrecen a estos varios servicios como limpieza (Buckley 1987; Queiroz and Oliveira 2001), transporte (Ho and Khoo 1997) y, sobre todo, protección frente a sus enemigos naturales (Nechols y Seibert 1985; Campos et al. 2006; Daane et al. 2007; Mgocheki y Addison 2009; Feng et al. 2015; Fanani et al. 2020; Mouratidis et al. 2021).

Por otro lado, estas hormigas también tienen necesidades proteicas y pueden ser depredadoras puntuales de otros grupos de artrópodos (Styrsky y Eubanks 2006; Anjos et al. 2021). Cabe mencionar que las especies de hormigas especializadas en la copa también forrajean en el suelo si encuentran recursos interesantes, especialmente cuando los recursos en la copa son escasos.

Las especies de hormigas de carácter dominante que suben a los cítricos pueden tolerar la presencia de otras hormigas menos agresivas, consideradas subordinadas, que suelen consumir los recursos que las hormigas dominantes no aprovechan (Blüthgen et al. 2004, Pekas et al. 2011). Éste es el caso de las hormigas del género Plagiolepis, que también construyen su nido en la base del tronco junto a las hormigas dominantes, o especies de los géneros Formica y Camponotus, que construyen sus nidos en las calles o en el margen del cultivo pero que también suelen ascender a la copa de los árboles en busca de alimento. Estas especies también se alimentan de la melaza que excretan algunos hemípteros y se pueden ob­ser­var atendiendo sus colonias, pero su me­nor número y agresividad hace que su impacto sea mucho menor que en el caso de las hormigas dominantes (Buckley y Gullan 1991).

Aunque, como hemos visto, el complejo de hormigas en los cítricos es amplio, en Es­paña la especie más abundante y am­pliamente distribuida en las copas de los cítricos es L. grandis. Esta especie de hormiga es monomórfica (una sola de casta de obreras) y estrictamente monogínica (cada colonia tiene una sola reina). Como otras hormigas dominantes, esta especie establece un único nido por árbol, con una reina que puede llegar a vivir más de diez años y formar colonias de más de 10.000 individuos.

Las obreras de L. grandis mantienen su actividad en la copa de los cítricos desde marzo hasta noviembre y du­rante prácticamente todo el día, si las condiciones climáticas lo permiten (Pekas et al. 2011). Suelen hibernar con temperaturas por debajo de 15^oC (desde no­viembre a febrero en los cítricos valencianos).

Respecto a su dieta, L. grandis tie­ne una marcada preferencia por la me­laza excretada por los hemípteros a los que atiende frecuentemente, proporcionándoles protección frente a los enemigos naturales (Paris y Espadaler 2009; Pekas et al. 2011; Calabuig et al. 2014; Mou­ra­ti­dis 2021). Se da, por lo tanto, una relación sim­biótica entre L. grandis y estos insectos que producen melaza, algunos de los cuales pueden llegar a ser plagas muy da­ñinas en cítricos como el cotonet de Su­dá­frica, D. aberiae. No obstante, L. gran­dis también tiene unas necesidades proteicas que satisface consumiendo diversos artrópodos, entre los que también puede haber otras plagas (Sánchez et al. 2020) e incluso insectos productores de melaza (Offen­berg 2001).

Si bien se han identificado diferentes es­pe­cies de hormigas en los suelos de los cítricos y muchas de ellas se sabe que se alimentan de otros artrópodos, el impacto que cada una de estas especies tiene en el control de plagas de cítricos se ha estudiado muy poco en nuestras condiciones (cuadro I). Se sabe que algunas de estas especies de hormigas se alimentan de plagas tan importantes en los cítricos como son la mosca de la fruta (Ceratitis capitata) en la cuenca mediterránea (Monzó et al., 2011) o la falsa polilla de los cítricos (Thaumatotibia leucotreta) en Sudáfrica (Bownes et al., 2014).

Otras plagas como los trips (Pezothrips kellyanus o Chae­ta­na­phothrips orchidii) también pasan parte de su ciclo biológico, pero no se ha determinado si las hormigas se alimentan de sus pupas. Por todo ello, se debería evaluar la eficacia de cada una de estas especies de hormigas, o de su complejo conjuntamente, para reducir las poblaciones de estas plagas. Un ejemplo del potencial que tienen estas especies de hormigas como depredadores es el reciente estudio que muestra que la hormiga Apha­eno­gaster iberica es capaz de depredar hasta 40 pupas de la mosca de la fruta localizadas en la base de los cítricos en menos de dos días (Pérez-Rodríguez et al., 2021).

Como se ha explicado anteriormente, las especies de hormigas que suben a las copas de los cítricos han establecido una relación mutualista con las plagas productoras de melaza, como son los pseudocóccidos, cóccidos, moscas blancas, psílidos y pulgones, entre otros grupos. Esta relación hace que la presencia de hormigas en cítricos se haya asociado con el aumento de estas plagas desde mediados del siglo pasado.

Recientemente, un metanálisis con datos de todo el mundo ha confirmado que en la mayoría de los casos en los que se produce esta asociación, la densidad de los hemípteros aumenta (Anjos et al., 2021). Por ello, las hormigas se han considerado como plagas indirectas en cítricos. Sin embargo, el efecto de las hormigas depende de las especies implicadas. Por ejemplo, este efecto es más claro en los pseudocóccidos que en los pulgones. Esta variabilidad se puede deber a la composición de la melaza (Tena et al., 2016), a la presencia de otros hemípteros (Pekas et al., 2011; Tena et al., 2013), a la distancia de la colonia al hormiguero y a la relación con los enemigos naturales.

Las hormigas defienden a los hemípteros de sus enemigos naturales, lo que dificulta el control biológico. De hecho, diversos estudios han demostrado que el número y diversidad de muchos grupos de enemigos naturales disminuye con la presencia de hormigas (Calabuig et al., 2015). Sin embargo, algunas especies de depredadores y parasitoides han desarrollado diferentes estrategias para tolerar la presencia de hormigas en las colonias de hemípteros.

El ejemplo mejor conocido es el del depredador Cryptolaemus montrouzieri. Las larvas de este coccinélido se mimetizan física y químicamente con su presa, los cotonets. Si bien este mimetismo no es perfecto, el porcentaje de ataques de las hormigas a este depredador es mucho menor al de otros coccinélidos. Otros depredadores se mimetizan con las propias hormigas para evitar sus ataques. Ejemplos de estos últimos en nuestros cí­tricos son el depredador generalista Pilo­pho­rus sp. o el depredador de trips y ácaros tetraníquidos Franklinothrips orchidii (Mansour et al., 2021; Catalán et al., 2021).

Por último, recientemente se ha de­mostrado que el parasitoide de cotonets Anagyrus vladimiri es capaz de detectar la presencia de hormigas en las colonias de cotonets y evitar permanecer en ellas du­rante mucho tiempo (Mouratidis et al., 2021). Por lo tanto, el impacto de las hormigas sobre el hemíptero productor de melaza dependerá también del complejo de enemigos naturales.

A lo largo de la historia se han desarrollado muy diversos métodos para gestionar la presencia y abundancia de hormigas en los sistemas agrarios. En este artículo se han dividido estos métodos en tres grupos en función de su objetivo final: i) aumentar la presencia de hormigas depredadoras; ii) disminuir la presencia de hormigas que atienden a los hemípteros productores de melaza y trasmisores de enfermedades; y iii) aquellos que unen ambos objetivos.

Uno de los primeros ejemplos de control biológico de la historia es la conservación y distribución de los nidos de las hormigas del género Oecophylla en los cítricos de la antigua China para mejorar el control de plagas en las copas de los cítricos (Olkowski y Zhang, 1998). Este método sin embargo no se ha extendido a nues­tros cítricos porque estas hormigas no están presentes. Como se ha comentado anteriormente, la depredación en nuestros cítricos, así como en otras partes del mundo, se da generalmente en el sue­lo. Cómo aumentar la presencia de hormigas depredadoras del suelo es, sin embargo, más complejo. Uno de los objetivos es determinar si con el establecimiento de cu­biertas vegetales se consigue aumentar la presencia y abundancia de las especies de hormigas depredadoras, así como su eficacia.

Los métodos utilizados para reducir el número de hormigas en cítricos incluyen el uso de insecticidas y de barreras físicas que impiden el acceso de éstas a la copa de los árboles.

Las barreras físicas más utilizadas son las franjas pegajosas colocadas en la base del tronco o de las ramas principales. Este método es, por lo general, muy eficaz pero las barreras deben reemplazarse periódicamente, lo cual encarece y dificulta su aplicación (Pekas et al., 2010; Juan-Blasco et al., 2011).

Por otra parte, para que este método sea eficaz hay que asegurarse de que el tronco sea el único punto de contacto del árbol con el suelo. Dicho de otra forma, las ra­mas no deben llegar al suelo para evitar que las hormigas suban por ellas. Las ba­rreras físicas tienen la gran ventaja de no afectar a las especies de hormigas depredadoras que habitan en el suelo de las parcelas de cítricos. Actualmente, en Es­paña está autorizado Pegafit de la em­presa Koppert, que está hecho de una base de goma arborícola y se renueva cada uno o dos meses.

El control químico ha sido la estrategia más utilizada para evitar la presencia de hormigas que atienden a los hemípteros pero el método de aplicación de los insecticidas ha sido muy diverso: aplicaciones directas sobre el árbol y hormigueros, ce­bos trampa con insecticidas, barreras in­secticidas aplicadas en el tronco y geles con insecticida que se aplican en lugares cercanos a los hormigueros. De estas aplicaciones, las realizadas directamente so­bre la copa o los troncos de los cítricos prácticamente no se han utilizado porque tienen una eficacia muy baja y afectan negativamente a los enemigos naturales (Rust et al., 1996).

Las trampas con cebos impregnados con insecticidas es un método muy eficaz. Los cebos generalmente son azúcares líquidos para atraer a las especies de hormigas que se alimentan de melaza. Con este método de aplicación, los insecticidas pueden alcanzar a las reinas porque las hormigas obreras llevan el insecticida hasta las reinas. Por lo tanto, afectan a la reproducción de la colonia (Knight y Rust 1991; Greenberg et al., 2013). Las trampas con cebo se han probado con éxito en nuestros cítricos, pero no se han llegado a comercializar (Catalán et al., 2016). Su eficacia se empieza a observar un mes después de su aplicación y puede durar más de un año.

En este estudio se observó cómo la disminución de la actividad de las hormigas conllevó también una disminución de los daños provocados por el cotonet Planococcus citri (Risso) (Hemiptera: Pseudococcidae). Las trampas cebo deben instalarse antes de la salida de las hormigas en primavera, entre febrero y principios de marzo, para aumentar su eficacia y rápida acción.

Las barreras impregnadas con insecticidas excluyen a las hormigas inmediatamente después de su aplicación al acabar con los individuos que contacten con éstas en su camino del hormiguero a la copa del árbol (Moreno et al., 1987; Juan-Blasco et al., 2011). Al igual que ocurre con las ba­rreras físicas, su eficacia se limitaba a dos o tres meses, con la consiguiente necesidad de ser reemplazadas. Sin embargo, un estudio realizado con varias materias activas microencapsuladas en pintura aplicada al tronco demostró que este método de aplicación puede controlar la subida de hormigas durante un año (Juan-Blasco et al., 2011).

Este estudio se realizó con la pin­tura Inesfly IGR FITO (Inesfly Corporation, Paiporta, Spain) y se evaluó sobre dos especies de hormigas, L. grandis y la hormiga argentina L. humile. Los insecticidas utilizados en este ensayo eran una mezcla de clorpirifos y piriproxifén. Como clorpirifos ya no está autorizado en la Unión Europea, el IVIA está trabajando para evaluar pinturas con diferentes insecticidas para su posible uso en cítricos en el proyecto de investigación Necotdim financiado por la Agència Valenciana de la Inno­va­ció de la Generalitat Valenciana. En el proyecto también participan la em­pre­sa Inesfly, la Universidad Politécnica de Va­len­cia y las cooperativas Intercoop Co­mer­cial Agropecuaria y Coarval.

Recientemente, el IVIA ha evaluado un dispositivo desarrollado por la empresa Biobest para reducir el mutualismo entre las hormigas y los hemípteros sin afectar a las hormigas depredadoras del suelo. El estudio se publicó en la revista científica Biological control y demuestra que se puede romper la relación mutualista entre la hormiga L. grandis y los pseudocóccidos mediante la adición de azúcares en la base de los troncos (Pérez-Rodríguez et al., 2021).

Este método también permite que las especies de hormigas depredadoras del suelo se alimenten de los azúcares y puedan dedicar más tiempo a la búsqueda de presas para obtener proteínas que son la base de su dieta. En el mismo estudio se observó cómo la hormiga Aphaenogaster iberica depredaba hasta 40 pupas de la mosca de la fruta C. capitata en menos de un día. Estos dispositivos, sin embargo, no están disponibles co­mer­cialmente a día de hoy.

Como se ha abordado en este artículo, la presencia de hormigas tiene impactos diversos sobre las plagas de cítricos. Las especies de hormigas que forrajean en el suelo suelen alimentarse de otros artrópodos y, por lo tanto, pueden ayudar en el control de plagas que pasan parte de su ciclo de vida en el suelo. Ejemplos de estas plagas son la mosca de la fruta o los trips. Por lo tanto, se deberían buscar es­trategias que aumentaran la presencia y abundancia de estas especies de hormigas.

Por otra parte, las especies de hormigas que suben a las copas y se alimentan de melaza, especialmente L. grandis, au­mentan la densidad de los productores de melaza. Por lo tanto, es necesario desa­rro­llar métodos de gestión que permitan dismi­nuir su presencia y actividad en las co­pas de los cítricos para poder regular con más eficacia las poblaciones de co­tonets y moscas blancas que actualmente afectan a nuestros cítricos. Estos métodos de­be­rían resultar económicos para el agricultor y respetuosos con el medio ambiente.

VER EL ARTÍCULO COMPLETO